Evolutie van Collembola: sleutel tot de oorsprong van de insecten

Collembola (springstaarten) zijn kleine, vleugelloze, over het algemeen in de bodem levende zespotige dieren verwant aan de insecten. Vroeger werden ze beschouwd als een orde van de Insecta, en samen met de andere vleugelloze ordes Protura, Diplura (tweestaarten) en Thysanura (franjestaarten) wel samengenomen tot de groep Apterygota. De echte insecten behoorden dan tot de Pterygota (gevleugelde insecten). Maar deze situatie is grondig veranderd vanwege nieuwe inzichten op basis van moleculaire fylogenetische reconstructies. Ook zijn er de laatste tijd een aantal interessante nieuwe fossielen gevonden. In dit artikel geef ik een overzicht van de evolutionaire relaties tussen Collembola, de gevleugelde insecten en de kreeftachtigen (Crustacea). Collembola blijken te behoren tot de eerste groep dieren die zich, in het Ordovicium, afsplitste van de Crustacea en waaruit later de insecten ontstonden. Daarmee hebben de collembolen de sleutel tot het begrijpen van de terrestrialisatie van de insecten.

Een beetje systematiek

Al geruime tijd geleden is op basis van morfologisch onderzoek vast komen te staan dat de oude orde Thysanura (franjestaarten) geen monofyletische groep vertegenwoordigt. Ze is nu opgesplitst in twee groepen, Zygentoma (zilvervisjes, ovenvisjes, suikergasten e.d.) en Microcoryphia (rotsspringers, steenspringers, e.d.). In plaats van Microcoryphia wordt ook wel de benaming Archaeognatha gebruikt. Deze nieuwe indeling trekt een scherpe scheidslijn door de oude orde Thysanura, want het blijkt zo te zijn dat de Zygentoma meer verwant zijn aan insecten, terwijl Microcoryphia dichter bij de Collembola staan. Daarmee is ook de benaming Apterygota achterhaald, maar deze aanduiding wordt nog steeds vaak gebruikt voor alle vleugelloze insecten. In het streven van de evolutiebiologen om alleen monofyletische groepen toe te laten tot de taxonomie is geen plaats meer voor het taxon Apterygota.

Wat precies de evolutionaire relatie is tussen Collembola en de andere vleugelloze insecten is nog steeds niet geheel duidelijk. De meeste onderzoekers komen uit op een zustergroep-relatie tussen de Collembola en de Protura. Voor deze twee groepen samen wordt dan de term Ellipura gebruikt. De Diplura zouden een zustergroep van de Ellipura zijn en de vier groepen samen worden Entognatha genoemd (afb. 1). Niet het bezit van vleugels is dus onderscheidend tussen insecten en andere Hexapoda, maar de positie van de kaken (in de kop teruggetrokken bij Entognatha, buiten de kop stekend bij Ectognatha).

Kenmerken van Collembola

Collembola behoren dus tot de Entognatha maar onderscheiden zich duidelijk van de andere groepen door de aanwezigheid van een springvork (furcula) en een ventrale tubus aan het abdomen. De springvork is een structuur die scharniert met één van de achterste abdomensegmenten en die in rust naar voren onder het lichaam gehouden wordt. Bij verstoring klapt de springvork naar beneden, waardoor het dier zichzelf de lucht in schiet. Uit video-opnames blijkt dat de springstaart tijdens de beweging door de lucht geen controle heeft over zijn positie. Bij neerkomen op de grond wordt weer snel een natuurlijke houding aangenomen, de springvork wordt ingeklapt en het dier kan onmiddellijk opnieuw springen. De springvork wordt in rust op zijn plaats gehouden door een kleine vorkachtige structuur op het vierde abdomensegment, het tenaculum. De springvork wordt niet direct met spieren bewogen; hij klapt feitelijk om doordat het gewricht van vorm verandert. Deze vormverandering wordt aangedreven door een plotselinge drukverandering van de haemolymfe, ingezet door de lichaamsspieren.

Naast de springvork is ook de ventrale tubus een kenmerkend orgaan voor de springstaarten. Het is een buis die eindigt in twee blazen, de ventrale vesicula. Deze vesicula hebben een epitheel dat ingericht is voor de opname en afgifte van water en osmolieten. Omdat de ventrale tubus in contact staat met het substraat en het bodemvocht wordt het beschouwd als het belangrijkste orgaan voor de waterhuishouding en osmoregulatie van de springstaart. Aan de frontale zijde van de ventrale tubus is een kanaal gelegen dat continu is met een groeve die over de thorax tussen de poten verloopt. Deze ventrale groeve vindt zijn oorsprong bij de uitgang van de nieren, die in de kop liggen. Urine die door de nieren geproduceerd wordt loopt via de ventrale groeve naar het uiteinde van de ventrale tubus, waar ze afgegeven kan worden aan het substraat; ook kan door de ventrale vesicula water teruggeresorbeerd worden. Dergelijke geleidingssystemen, waarbij de urine over de buitenkant van het lichaam loopt om elders geresorbeerd of afgegeven te worden, komen ook voor bij andere bodemdieren zoals pissebedden.

Zowel de ventrale tubus als de springvork zijn op te vatten als gemodificeerde achterlijfspoten. Aan de springvork is nog de dubbele aanleg te zien, omdat het distale deel gewoonlijk gepaard is. Uit moleculair onderzoek blijkt dat mutanten ontstaan met meerdere achterlijfspoten als de genen die de modificatie van een poot naar springvork of ventrale tubus mogelijk maken, uitgeschakeld worden. De mate waarin zowel de springvork als de ventrale tubus ontwikkeld zijn verschilt nogal per soort. Vooral bij soorten die diep in de bodem leven is de springvork gereduceerd of afwezig. Dit is te zien als een secundaire aanpassing aan het leven in de bodem, want het meest oorspronkelijke type springstaart heeft dit orgaan wel. Waarschijnlijk waren de springstaarten aanvankelijk dieren die – in een vochtig klimaat – aan het oppervlak van de bodem leefden zoals de huidige loopkevers, waarbij zich twee lijnen ontwikkelden:

1. Specialisatie als oppervlakkig levend dier, vaak ook in de vegetatie en de bomen, met hoge activiteit, toegenomen droogteresistentie, gepigmenteerde huid met kleurpatronen, gescheiden geslachten en een hoge reproductieve activiteit.
2. Specialisatie als bodemlevend dier met verlies van pigment, vaak ook verlies van de springvork, korte poten, laag metabolisme, vaak parthenogenetisch en een relatief lage reproductieve output.

De eerste groep staat bekend als “epigeon” (op de grond levend), de tweede als “euedaphon” (echt in de bodem levend). De tussengroep wordt aangeduid als “hemiëdaphon” (letterlijk “half in de bodem levend”) en deze is waarschijnlijk te beschouwen als het oertype van de collembolen.
Een aparte lijn van de springstaarten heeft zich aangepast aan het leven op het wateroppervlak en weer een andere aan het leven aan de waddenkust en het strand. Deze soorten zijn zonder uitzondering donker gepigmenteerd, waarschijnlijk als bescherming tegen de intense UV-straling in een open habitat. Waarschijnlijk zijn deze lijnen te zien als afgeleid, d.w.z. dat ze zich later ontwikkelden uit primair aan het (vochtige) landleven aangepaste oervormen. De aan de kust levende soorten vertonen speciale aanpassingen zoals zoutresistentie, een binnen de insecten uiterst zeldzaam verschijnsel.

Evolutie van Collembola

Hoe precies het zespotige bouwplan van de insecten en dat van de vleugelloze Hexapoda is ontstaan, is lange tijd onduidelijk geweest. In 2003 verscheen een aandachttrekkend artikel van een evolutiebiologische groep uit Siena, Italië, die een fylogenie presenteerde volgens welke het hexapode bouwplan tweemaal ontstaan zou zijn. Deze fylogenie was gebaseerd op merkergenen uit het mitochondriale genoom van een groot aantal soorten insecten, kreeftachtigen en andere arthropoden (Nardi et al. 2003). Het artikel, verschenen in een toptijdschrift, sloeg in als een bom in de collembolenwereld, want het zou betekenen dat de springstaarten en andere vleugelloze hexapoden zich apart van de insecten hebben ontwikkeld tot een zespotig dier. Het zou ook betekenen dat Hexapoda geen monofyletische groep is. Hoe een gecompliceerd bouwplan als dat van de zespotigen twee maal zou kunnen ontstaan bleef onduidelijk en van het begin af aan was er daarom kritiek op de moleculaire analyse. Toch was die goed gedaan.

Later is door Timmermans et al. (2008) aangetoond dat Hexapoda toch monofyletisch is. Hun analyse was gebaseerd op DNA-sequenties van 48 genen die coderen voor ribosomale eiwitten. Deze genen maken onderdeel uit van het nucleaire genoom. Waarom het mitochondriale genoom anders evolueert dan het nucleaire genoom is niet duidelijk. Het is wel relevant voor de fylogenetische reconstructies van insecten, want die worden vaak gebaseerd op mitochondriale genen. Uit de discussie over de positie van de Collembola blijkt dat mitochondriale merkers een verkeerd beeld kunnen geven van de evolutionaire historie.

De conclusies van Timmermans et al. (2008) die zijn bevestigd door een groot aantal recente analyses (Regier et al. 2010; Rehm et al. 2011; Rota-Stabelli et al. 2013) kunnen als volgt samengevat worden (afb. 2):

1. Hexapoda als taxon is monofyletisch.
2. De Hexapoda vallen als groep onder de kreeftachtigen (Crustacea).
3. De kreeftachtigen samen met de insecten vormen een monofyletische groep, de Pancrustacea.
4. Crustacea zelf zijn niet monofyletisch; er zijn feitelijk twee groepen kreeftachtigen, waarvan er één (met o.a. de watervlooien) meer verwant is aan de Hexapoda dan aan andere kreefachtigen.
5. Collembola (plus mogelijk nog andere vleugelloze hexapoden) zijn een zustergroep van de insecten.

Deze conclusies uit de fylogenetische reconstructie betekenen voor de evolutie dus dat waarschijnlijk één groep mariene of aquatische kreeftachtigen het land heeft gekoloniseerd. Daarbij splitste zich al snel een lijn af die leidde tot de huidige collembolen. Uit de resterende groep evolueerden de insecten. Voor de groep binnen de kreeftachtigen die het meest verwant is aan de Hexapoda gooien naast de watervlooien de Remipedia hoge ogen (Von Reumont et al. 2011; Oakley et al. 2012). Dit zijn ongepigmenteerde op wormen lijkende kreeftachtige dieren met een groot aantal gelijke poten die leven in grotten. Een hypothese is dat een groep van oorspronkelijk mariene primitieve kreeftachtigen geïsoleerd raakte in kustgrotten en vanuit daar het zoete water en het land koloniseerde (Glenner et al. 2006, afb. 3).

Fossiele evidentie

Worden deze reconstructies gestaafd met fossiele vondsten? Al lange tijd is bekend dat het oudste hexapode fossiel dateert uit het Devoon. Het is overduidelijk een collembool, gevonden in een vuursteenachtige kwartsafzetting bij Rhynie, Schotland (396-407 My BP, vroeg Devoon) (afb. 4). Hij draagt de naam Rhyniella praecursor. Het origineel van dit fossiel is aanwezig in het Natuurhistorisch Museum in Londen. Verder zijn er nog fossiele Microcoryphia en Zygentoma gevonden in

Gaspé, Quebec en Gilboa. Lange tijd was het onduidelijk wanneer de eerste gevleugelde insecten zich vertoonden in de fossielen. De meeste aandacht is uitgegaan naar de gigantische libelle-achtigen die optraden tijdens het Carboon. Insecten zijn vanwege het missen van een kalkskelet en hun kleine afmetingen slecht beschreven in de fossiele gegevens. De periode van het Midden-Devoon tot het Midden-Carboon was tot voor kort één groot gat, totdat Garrouste et al. (2012) een fossiel presenteerden dat ze kenmerkten als een nimfestadium van een “orthopteroïd” insect (een insect verwant aan sprinkhanen en kakkerlakken). Maar vanwege de incompleetheid van deze vondst was er ook kritiek van paleontologen die er niet van overtuigd waren dat het een echt insect was (Hörnschemeyer et al. 2012).
Engel & Grimardi (2004) beschreven een fossiel uit het vroege Devoon, genoemd Rhyniognatha hirsti, dat wel als een echt insect beschouwd wordt, geen collembool. Het fossiel bestaat hoofdzakelijk uit de kaken met de apodemata. Het is iets jonger dan Rhyniella. De suggestie van Engel & Grimardi (2004) is dat de insecten al in het vroege Devoon, wellicht in het Siluur, diversificeerden. De voorouders van de holometabole insecten zoals kevers en vliesvleugeligen, waren waarschijnlijk klein; ze leefden aanvankelijk in de schaduw van de reuzeninsecten, die uitstierven tijdens het Perm, waarna de holometabole voorouders zich ontwikkelden tot de ons nu bekende hogere insecten (Nei et al. 2013).

Conclusies

De vroege evolutie van de insecten plaatst ons nog steeds voor raadsels. Er is wel overeenstemming over het feit dat de Hexapoda ontstonden als een terrestrische lijn van de Crustacea. Insecten zijn dus eigenlijk kreeftachtigen die het land zijn opgegaan, terwijl verreweg de meeste Crustacea in het mariene milieu gebleven zijn. Verder is er ook overeenstemming over het feit dat de Collembola als een van de allereerste groepen afsplitsten. Uit moleculaire gegevens blijkt dan ook dat Collembola een groot deel van hun kreeftachtige signatuur behouden hebben. Het DNA van Collembola lijkt meer op dat van de watervlo Daphnia dan op dat van een insect zoals de fruitvlieg. Wat er voor nodig was om een terrestrische levenswijze aan te nemen en wanneer de terrestrialisatie precies plaatsvond zal verder onderzoek moeten uitwijzen.